圣约翰受洗者大教堂是具有历史意义的地方,也是下诺夫哥罗德最古老的教堂之一。正是在这所教堂内,商人库斯曼•米宁组织民兵,争取莫斯科脱离波兰人的控制。但是曾经这片土地上的木质教堂从十五世纪起就非常著名。1676年才决定在这里建造石制教堂。当地商人埃尔•德雷尼什尼科夫捐出了自己的一部分财产用于修建教堂,他这样做是为了自己的妻子和儿子赎罪。
有趣的是,圣约翰受洗大教堂被安排在红砖小教堂内,那里还经营着当地商人的小店铺。下诺夫哥罗德的商业化风格和精神世界紧密的结合在了一起。十九世纪这个建筑被破坏,一些零件被冲到下水道中。庆幸的是,抢修及时,教堂被救了下来。二十世纪初,教堂被关闭,建筑被用作摩托车修理铺。今天教堂重新回归东正教,里面正在进行大量的维修。