教堂全称是尼古拉主显节大教堂,因为他由两个教堂组成:下面的教堂以所有流浪者和军人的保护圣尼古拉命名,上面的以天主显节命名。一般认为这座教堂代表了隐藏着巨大危险的真理,因为彼得一世希望这是一座不逊色于阿斯特拉罕的圣母升天大教堂的教堂。但在彼得一世时期这没能实现:尼古拉海军的教堂于1762年才建成。叶卡捷琳娜二世下令在这座破败的教堂上以阿斯特拉罕圣母升天大教堂为模板再修建一座新的石制教堂,并使其成为了俄罗斯海军的主要教堂,人们可以在这里庆祝海军的胜利。
是拉斯特雷利·切瓦金斯基的学生建造了这一教堂。他首先修建了一座四层钟楼,之后修建了带有科林斯式圆柱、装饰物和带有花纹栅栏的阳台的巴洛克式教堂。叶卡捷琳娜二世曾赠与这座教堂10座圣像。后来教堂前又被划分出一个花园,这是在1908年为纪念在对马大战中牺牲的军官和士兵建立的。在教堂下方还修建了为纪念在日俄大战中牺牲的海军的纪念板。1989年在这里还为潜水艇“共青团员”的全体人员修建了一座纪念板。苏维埃时期教堂没有对外开放,里面仍在进行维修。宗族族长阿列克塞还曾在这里居住过一段时间。