4世纪时,安德烈·博戈柳博夫大公为纪念摆脱伏尔加风暴这一事件而建立了波克罗夫斯基修道院。16世纪时瓦西里三世对其进行重建,修道院开始享誉盛名。在修道远入口处修建了带拱门的塔楼和报喜节教堂。沙皇对这座修道院抱有极大兴趣的原因是,在度过20年无子嗣的婚姻生活之后,他在这里为自己的妻子索罗门尼雅·萨普洛夫举行成为修女的剃度仪式,之后她进入波克罗夫斯基修道院。在这之后沙皇迎娶了新妻子伊莲娜·格林斯克。随后索罗门尼雅被尊称为圣女,她的圣骨也成为仙人的荣耀。几世纪之后,这所修道院成为不受欢迎的沙皇或大公妻子的监狱。其中一位有名的修女就是彼得一世的第一任妻子 — 叶夫多基娅·洛普信娜。
16世纪初,波克罗夫斯基修道院旁修建了白石波克罗夫斯基大教堂。教堂内放置了温暖的陶土铺石,墙壁上没有用壁画作为装饰。之后又修建了圆锥形钟楼。在修道院的西南方保存着18世纪初修建的木屋,内部装饰已经过修复。修道院的地下室内储存着面包和格瓦斯,这是为惩罚犯错的修女们而准备的。1923年修道院被废止。20世纪初开始进行修道院的修复工作,这里收藏着珍贵的圣像画和一些刺绣艺术品。1992年时修道院重新开放。